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Midna es en realidad la soberana de el Reino del Crepúsculo. La Familia Real del Crepúsculo (que si bien es mencionada nunca aparece durante el juego, pues probablemente Zant los exterminó) había determinado que Zant, sería su sucesor al trono al ser su sirviente más fiel y capaz. Pero, al rectificar y anunciar formalmente que Midna sería la nueva soberana, Zant contrajo una gran locura y juró lealtad a Ganondorf (su nuevo dios), quien le dio parte de sus poderes para que Zant pudiera controlar el Reino del Crepúsculo y posteriormente Hyrule para que así Ganandorf pudiera volver al mundo de la Luz y gobernar Hyrule.

Con sus nuevos poderes Zant hechizó a Midna y la convirtió en un pequeño ser con mínimos poderes. El casco sobre su cabeza sería la cuarta parte de la Sombra Fundida, un objeto místico de enorme poder creado en el pasado por oscuros hechiceros para conseguir el poder de la Trifuerza. Link debe ayudarle a recuperar el resto de los fragmentos en las tres primeras mazmorras para así derrotar a Zant y también demostrar que él no es el gobernador del Reino del Crepúsculo. Cuando obtienen el último de los fragmentos de la Sombra Fundida, Zant aparece y se los arrebata. Además, convierte a Link permanentemente en un lobo y expulsa a Midna del Reino del Crepúsculo tratándola de traidora. Midna queda agonizando sobre el lomo de Link, quien la lleva ante la Princesa Zelda con la esperanza de salvarla, cosa que Zelda logra entregándole su fuerza vital a costa de su propio cuerpo. Ante el sacrificio de la princesa, Midna, que en un principio sólo intentaba aprovecharse de Link para salvar su propio mundo, toma una mayor determinación para salvar, no sólo a su propio reino, sino al de Link y Zelda.

Midna aconseja a Link a que vaya a una zona sagrada del bosque en la región de Farone, donde encontrará la Espada Maestra, una espada que no puede ser tocada por la maldad. Cuando Link se acerca a la espada, pierde su forma de bestia recuperando así su cuerpo humano y un pequeño cristal creado por Zant que hace que Link tenga su forma de bestia. Así Midna toma posesión del cristal y convierte a Link en lobo cuando él se lo pida.

Cuando Link y Midna vencen finalmente a Zant, consiguen recuperar los fragmentos de la Sombra Fundida. Éstos otorgan un poderoso y peligroso poder que Midna utliza para acabar con Zant; para destruir el campo de fuerza que cubre el Castillo de Hyrule o para purificar de oscuridad el cuerpo de Zelda al ser poseída por Ganondorf. Midna usa este gran poder por última vez para enfrentarse a Ganon, el dios del Mal. El inmenso poder que se usó en esa enfrentación termina en una explosión dejando a Midna en el misterio y destruyendo una parte de la sombra fundida (el casco que llevaba Midna) y también dejando a Ganondorf como vencedor. Luego de que Link y Zelda acaban con él, la maldición que Zant lanzó sobre Midna se rompe, haciéndola recuperar su verdadera forma: la de una bella mujer, alta, con piel azulada y cabellos rojizos. Finalmente se despide de Link y Zelda, no sin antes romper el espejo del Crepúsculo con una de sus lágrimas y declarando los verá en otra ocasión